In Ôzu, einer Stadt am Rand des Abyss, lebt Riko, eine Höhlentaucherin in Ausbildung. Während eines Tauchausflugs entdeckt sie den bewusstlosen Roboterjungen Reg.

Die Kinder versuchen, mehr über Regs Herkunft herauszufinden, und übergeben ihn Jiruo, um ihn vor Üblerem zu bewahren. Riko darf den Brief ihrer Mutter Lyza lesen.

Reg erlöst Mitty. Nachdem sie einen Ballon mit einer Nachricht zur Oberfläche geschickt haben, brechen alle drei auf, um die vierte Schicht zu verlassen.

Riko und ihre Freunde begeben sich auf die Suche nach der Goldenen Stadt. Um den sagenumwobenen Ort zu erreichen, müssen sie im Höhlensystem immer weiter hinabsteigen. Und noch wissen sie nicht, was in der sechsten Ebene, aus der sie nie wieder zurückkehren können, auf sie wartet.

Riko, Nanachi und Reg sind in der legendären Goldenen Stadt in der sechsten Ebene von Abyss angekommen. Voller Faszination erkunden sie den ungewöhnlichen Ort und die mysteriösen Kreaturen, die sich dort befinden. Doch schon bald müssen die Freunde feststellen, dass in den Tiefen der Höhle einige Gefahren lauern.

Riko und ihre Freunde folgen dem mysteriösen Schatten Majikajya, der sie zu Prushka führen will. Die jungen Höhlenforscher sind sich noch unschlüssig, ob sie ihrem neuen Bekannten vertrauen können, doch sie sind auch neugierig auf die Informationen, die sie über die sechste Ebene erfahren. Auf einem versteckten Markt macht Riko dann eine wertvolle Entdeckung, die jedoch einen sehr hohen Preis hat.

Reg ist von seinen Freunden getrennt und trifft auf einen Schatten, den er bereits zu kennen scheint. Da er keinerlei Erinnerungen an seine Vergangenheit hat, kann er dem Wesen jedoch nicht vertrauen. Nanachi erfährt währenddessen mehr von Kajya und Riko begibt sich auf die Suche nach ihren Begleitern, die sie allein zurückgelassen haben.

Reg hat sich verlaufen und irrt allein durch die sechste Ebene. Dabei wird er von einem Schneckendrachen verfolgt und attackiert. In letzter Sekunde eilt ihm ein alter Bekannter zu Hilfe, der ihm den Weg zurück ins Dorf weisen kann. Dort freundet sich Riko derweil mit den einheimischen Wesen an. Als sie sich auf die Suche nach ihren Freunden begibt, trifft sie im Verborgenen jedoch auf eine Überraschung …

Riko will Nanachi aus Belafs Fängen befreien, doch dafür müsste sie eines ihrer Körperteile verkaufen. In letzter Sekunde geht Kajya dazwischen und hält sie von dem Handel ab. Schweren Herzens muss die Höhlenforscherin ihre Freundin erst einmal zurücklassen, doch sie ist entschlossen, eine andere Lösung zu finden.

Die ersten Bewohner der Goldenen Stadt, zu denen auch Belaf gehört, kommen in der sechsten Ebene der Höhle an. Schon bald erfahren sie, dass sie nicht mehr an die Oberfläche zurückkehren können. Um in ihrer neuen Heimat zu überleben, müssen sie sich auf die Suche nach Wasser und Nahrung begeben und stoßen auf die Wiege der Begierde …

Um nicht zu verdursten, trinken alle Mitglieder von Ganjya das Pseudowasser. Wazukyan gelingt es, die dadurch verursachten Symptome zu stoppen, indem er den Erkrankten etwas wohlig Duftendes zu essen gibt. Als Vueko erfährt, worum es sich bei dieser Speise handelt, ist sie schockiert. Auch Belaf kann dem Heilmittel nicht widerstehen und ist von sich selbst enttäuscht.

Die unsterbliche Fapta reißt sich einen Arm aus, um ihn Reg zu übergeben. Dieser will damit Nanachi aus Belafs Fängen freikaufen. Im Gegenzug für die Opfergabe fordert Fapta, dass Reg sie ins Dorf der Schatten einschleust, das sie nicht betreten kann. Doch schon auf dem Weg dorthin werden allerlei Bestien vom Geruch ihres Blutes angelockt und schließlich taucht ein Monster mitten im Dorf auf …

Belaf lässt Nanachi frei, die sich daraufhin auf den Weg zu ihren Freunden macht. Schweren Herzens muss sie sich dafür von Mitty verabschieden. Reg versucht währenddessen, Fapta aufzuhalten, die dabei ist, das gesamte Dorf und seine Wesen zu zerstören. Voller Wut zwingt sie dem Jungen seine vergessenen Erinnerungen auf, damit er endlich weiß, was er ihr einst versprochen hat.

Reg kann sich nur an wenige Details seiner Vergangenheit mit Fapta erinnern, was diese stark verärgert. Da der Junge nun bewusstlos ist, wendet sich das wütende Wesen als nächstes gegen Riko, die es für Regs Erinnerungslücken verantwortlich macht. Doch im letzten Moment tauchen Nanachi und Belaf auf und gehen dazwischen …

Faptas Zerstörungswut kennt keine Grenzen, weswegen Riko, Reg, Nanachi und ihre Freunde aus dem Dorf fliehen müssen. Sie treffen auf Wazukyan, der Riko eine letzte Frage stellt, bevor er sich in Luft auflöst. Da er sie außerdem darum bittet, auf Fapta aufzupassen, kehren die Kinder zu der Prinzessin zurück, die noch immer gegen die Urbestien kämpft, um ihre Bestimmung zu erfüllen.

Short focusing on Prushka included with the first volume of the Made in Abyss: The Golden City of the Scorching Sun Blu-ray/DVD box set.