Jacques Colombat fait des études d'arts appliqués à Paris. Il rencontre à cette occasion Paul Grimault et décide de travailler à ses côtés, entrainant son camarade Jean-François Laguionie à sa suite. Par l'intermédiaire de Grimault, il fait la rencontre de Jacques Prévert et Pierre Prévert et tient un petit rôle, aux côtés de son ami René Laloux dans le téléfilm Le Petit Claus et le Grand Claus (1964) réalisé par Pierre Prévert, avec des décors de Paul Grimault.

Ses premiers courts-métrages sont produits par Paul Grimault. Avec Marcel, ta mère t'appelle (1961), Colombat attire d'emblée l'attention par sa fantaisie débridée et son irrévérence. La première du film a lieu au cinéma La Pagode : Man Ray, Max Ernst, Marcel Duhamel, Pierre et Jacques Prévert et Lise Deharme, la muse des surréalistes sont dans le public. Le film est distribué en avant-programme de L'Ange l'exterminateur de Luis Bunuel.

Ses films, réalisés en papier découpé et en dessin animé sont à la fois inventifs sur le plan plastique, graphiquement incisifs, joyeux et subversifs. Ils marquent la production animée des années 1960 et 1970 et font de Jacques Colombat l'un des auteurs français majeurs de cette période. Jean-François Laguionie, Guy Dor, mais également le peintre et animateur Jean Vimenet participent à ses premiers films.

En 1966, Jacques Colombat réalise Les Filous, un court métrage de fiction en images réelles, adaptation " sadienne " du Petit Chaperon rouge, où apparaît Bulle Ogier.

En 1969, il réalise Calaveras puis La Montagne qui accouche sur un scénario de René Laloux.

En compagnie de René Laloux, il travaille sur un projet de long-métrage Une planète 5 étoiles qui n'aboutira pas, faute de financement.

Jacques Colombat passe finalement au long-métrage avec Robinson et compagnie qui est réalisé au studio d'animation de Shanghai, en Chine. Le film est un décalque narquois du roman de Daniel Defoe. L'acteur Michel Simon inspire la composition du personnage principal. Jacques Colombat utilise notamment le procédé de la rotoscopie. La jeune actrice Maria de Medeiros prête ainsi sa silhouette au personnage de la passagère clandestine. André Lindon anime la séquence du rêve de Robinson.

Le film obtient le Cristal du long-métrage 1991 au Festival d'Annecy. Malgré cette reconnaissance qui salue une incontestable réussite artistique, le film rencontre un succès limité en salles.

En 1994, Jacques Colombat réalise la série télévisée Les Contes du chat perché, d'après Marcel Aymé.

Par la suite, Jacques Colombat se consacre à la peinture et à l'écriture publiant notamment Marius Jacob : le forçat intraitable aux éditions Riveteuse, qui obtient le Prix Botul 2012.

En 2018, Jacques Colombat publie Paul Grimault au jour le jour dans lequel il fait le récit de son compagnonnage de trente ans avec Paul Grimault.